Первое упоминание собора Иоанна Предтечи относится к 1243 году, это один из самых интересных памятников храмовой архитектуры домонгольского периода. Собор изначально был монастырским храмом Ивановского девичьего монастыря. Его основала княгиня Ефросинья Рогволодовна, тетка знаменитого князя святого Довмонта, после пострижения принявшая имя Евпраксия. Она была первой игуменьей монастыря, и, после подлого убийства своим мужем князем псковским Ярославом Владимировичем, была здесь же и похоронена. Также на монастырском кладбище нашли свой покой многие знатные псковитянки, принявшие постриг, такие как княгиня Наталия, Марфа Псковская, инокиня Васса и многие другие.

Прошел монастырь и через войну — в 1615 году войсками шведского короля Густава-Адольфа возле монастыря был устроен укрепленный городок, откуда неприятель обстреливал башни Пскова. В 1925, вскоре после революции, монастырь был закрыт, а в годы Великой Отечественной войны собор сильно пострадал во время боев за освобождение Пскова.

Храм был отреставрирован в 1978-1991 годах, и в 1991 году передан церкви. А в 2007 ходу храм и монастырь были переданы под управление Крыпецкого мужского монастыря. Сегодня храм является действующим.

Архитектура храма выдержана в новгородских традициях. Силуэт храма весьма живописен, а общая композиция — гармонична и интересна: дополнительные световые главы, фасады, завершенные округлыми элементами, угловые понижения покрытий. На южной стене можно увидеть двухпролетную звонницу 16 века, с запада — тянущуюся вдоль всего фасада пристройку 17 века.